AirTrain conecta las terminales del aeropuerto y los estacionamientos con el Long Island Rail Road y las líneas del Metro de Nueva York en las estaciones Jamaica y Howard Beach en Queens. El sistema consiste de tres sistemas de sobrepaso:
La ruta «Howard Beach» termina en la estación del metro Howard Beach-JFK servida por la línea Rockaway (A). Se detiene en Lefferts Boulevard para los autobuses shuttle hacia los estacionamientos A y B, y el estacionamiento de empleados del aeropuerto al igual que el autobús B15 hacia Brooklyn.
La ruta de la «Estación Jamaica» termina en la estación Jamaica en el Ferrocarril de Long Island, adyacente a la estación del metro Sutphin Boulevard–Archer Avenue-JFK servida por la línea de la Avenida Archer (EJZ). La estación Jamaica y dos estaciones elevadas del metro están conectadas por un ascensor central, permitiendo que los pasajeros puedan transferirse con facilidad. Antes de separarse de su destino final, ambas rutas se detienen en Federal Circle para empresas de rentas de automóviles y autobuses expresos hacia hoteles y el área de carga de las aerolíneas del aeropuerto. Ambas rutas dan vuelta en cada terminal.
El anillo de «Todas las Terminales» está en una terminal circulatoria del aeropuerto y sirve a seis estaciones terminales (Terminal 1, Terminales 2 / 3, Terminal 4, Terminales 5 / 6, Terminal 7 y las terminales 8 / 9). Los autobuses operan en las direcciones contrarias, dando vuelta en un anillo.
Lower Manhattan-Jamaica/JFK Transportation Project - Proyecto para que el AirTrain opere sobre LIRR Atlantic Branch en una dirección directa con el JFK y el Bajo Manhattan
